Prins Eugen var en framstående målare, men även en betydande konstsamlare. I slottsbyggnadens översta plan visas en presentation av hans konstnärliga skapande samt kända och okända verk ur hans rika konstsamling.

Eugens forna ateljé har med denna presentation återigen blivit en plats för prinsens konstnärliga skapande. Målningar och förstudier till hans mest kända verk från 1890-talet, såsom Molnet, Det gamla slottet och En sista solglimt, speglar olika stadier i en konstnärlig process. I en monter visas ett urval av Eugens penslar, hans palett, en kamera samt ett antal skissböcker och fotografier. Eugen var mycket produktiv som konstnär och bara på Waldemarsudde uppgår antalet verk av hans hand till omkring 3 200. Vid sidan om måleri i olja, akvarell och gouache, utförde han även teckningar och grafik. Hans fotografier fungerade både som minnesbilder i en skapandeprocess, och som förlagor till verk. Eugen ägnade sig också åt monumentalmåleri. Kungl. Operan, Dramaten, Stockholms stadshus, Göteborgs konserthus m. fl. offentliga byggnader, samt läroverk som exempelvis Norra Latin och Östra Real, innehåller alla monumentalverk av hans hand. I presentationen visas ett antal av hans förstudier till den 45 meter långa fresken Staden vid vattnet som finns i Stockholms stadshus.

Prins Eugen var en framstående landskapsmålare, men även en betydande konstsamlare. På Södra vinden, invid Stora Ateljén, presenteras kronologiskt och tematiskt ett urval av kända och sällan visade verk ur prinsens rika konstsamling. Målningar av generationskamrater till Eugen, såsom Richard Bergh, Hanna Pauli och Karl Nordström, men även Olof Sager-Nelson och Ivan Aguéli, och tidiga modernister som Einar Jolin och Vera Nilsson.

På mellanvåningen i slottsbyggnaden visas en samlingspresentation, Från Camille Corot till Olle Olsson Hagalund, som fokuserar på konst på papper. Aldrig tidigare har museets verk på papper visats i en sådan hög utsträckning. Presentationen lyfter fram bredden och mångfalden av samlingens teckningar, grafik och konst på papper i andra tekniker.

Kända och mindre kända verk av skandinaviska och franska konstnärer visas, så som Camille Corot, Paul Cézanne, Henri Matisse, Anders Zorn, Edvard Munch, Hanna Hirsch-Pauli, Ernst Norlind, Isaac Grünewald, Eric Hallström, Harald Sallberg och Olle Olsson Hagalund. Presentationen spänner över en tidsperiod från ca. 1850 till mitten av 1900-talet. Även färgträsnitt av den japanske 1800-tals konstnären Ando Hiroshige presenteras.

I dialog med verken på papper visas även ett antal målningar på mellanvåningen.

Konstsamlingarna på Waldemarsudde uppgår till ca 7 500 verk.